Народный артист России.
Родился в городе Серпухов, Московской области, в семье военного инженера и врача. После окончания общеобразовательной и музыкальной школ (1977 год) поступил в Высшее Театральное училище имени Щепкина, на курс Н.Н. Афонина. Со своими однокурсниками создавал номера, поставил спектакль, капустники.
Дебют в кино состоялся в 1980 году в картине Сурена Шахбазяна «Жду и надеюсь». Затем последовали фильмы «Родня» Никиты Михалкова и «Полёты во сне и наяву» Романа Балаяна, где Олег Меньшиков обратил на себя внимание даже в эпизодических ролях.
В 1981 году после окончания Театрального училища поступил в Малый театр. Учась на последнем курсе Театрального училища был приглашён Михаилом Козаковым на роль Костика в картине «Покровские ворота». На экран этот фильм вышел в 1982 году и именно эта роль принесла актёру популярность и любовь зрителей.
После роли Костика последовал ряд разноплановых ролей, в том числе в фильмах «Капитан Фракасс» (1984г.), «Володя большой, Володя маленький» (1985г.), «Мой любимый клоун» (1986г.), «Моонзунд» (1987г.). Роль в последнем принесла актёру серебряную медаль им. Довженко.
Через год работы в Малом театре, не принесшей ярких ролей, Олег Меньшиков, отбывая воинскую обязанность, поступил в театр Советской Армии. Одна из самых ярких ролей сыгранных им в этом театре это роль Ганечки в спектакле по роману Ф. М. Достоевского «Идиот».
В 1985 году вошёл в состав труппы театра имени Ермоловой, где наиболее заметными ролями стали роли в спектаклях «Спортивные сцены 81 года» и «Второй год свободы», поставленные Валерием Фокиным. В 1989 году актёр покинул театр им. Ермоловой.
За роль римского императора Калигулы в одноимённом легендарном спектакле Петра Фоменко, поставленном в 1990 году, Олег Меньшиков получил премию и диплом Фестиваля «Московские сезоны».
В 1991 году Олег Меньшиков сыграл роль Сергея Есенина в спектакле «Когда она танцевала» лондонского театра «Глобус», с Ванессой Редгрейв в роли Айседоры Дункан. В 1992 году актер был удостоен за эту роль премии имени Лоуренса Оливье Британской Академии искусств. Затем там же актёр участвовал в спектакле по Н.В. Гоголю «Игроки» в роли Ихарева.
Следующей театральной ролью, также имевшей большой успех, стала роль великого русского танцовщика Вацлава Нижинского в спектакле «Нижинский» (1993 год, антреприза «Богис»), где он также выступил и в качестве режиссёра. А годом позже он снова играл Есенина в спектакле «Когда она танцевала», но уже в постановке парижского Театра комедии на Елисейских полях.
Продолжая сниматься в кино, сыграв главную роль в фильме Александра Хвана «Дюба-дюба» (1992г.), Олег Меньшиков в 1994 году снялся в фильме Никиты Михалкова «Утомлённые солнцем». Роль в фильме лауреате премии «Оскар» (1994г.) стала одной из самый ярких в творческой биографии актёра и принесла ему несколько премий. Следующая роль в фильме Сергея Бодрова-ст. «Кавказский пленник» (1996г.) была также отмечена наградами. В 1998 году Олег Меньшиков вновь снимается у Никиты Михалкова в фильме «Сибирский цирюльник», за работу в котором актёра удостаивают Государственной премии России.
Следующей ролью в кино стала роль в российско-европейском фильме Режиса Варнье «Восток-Запад» (1999г.), номинировавшемся на премию «Оскар» в категории «лучший иностранный фильм».
В 1995 году Олег Меньшиков организовал антрепризу «Театральное товарищество 814», где в качестве постановщика и актёра создал спектакли «Горе от ума» (1995г.), «Кухня» (2000г.), «Игроки» (2001г.) и сыграл главную роль в постановке К. Серебренникова «Демон» (2003г.).
В 2001 году учредил премию для российских театральных критиков - «Лучший критик сезона» им. А. Кугеля, в жюри которой входят актёры и режиссёры Москвы, Петербурга, Воронежа.
Входит в постоянный состав независимого жюри премии в области литературы и искусства «Триумф».
В 2003 году Олег Меньшиков снялся в английском сериале «Главный подозреваемый».

Награды за роли в кино:
За роль в фильме «Моонзунд» (1987г.) - Серебряная медаль имени А.П. Довженко;
За роль в фильме «Утомлённые солнцем» (1994г.) - Государственная премия России в области киноискусства; "Зеленое яблоко - Золотой листок" - профессиональная премия за лучшую мужскую роль; Приз Кинопрессы - лучшему актеру года;
За роль в фильме «Кавказский пленник» (1996г.) - Государственная премия России в области киноискусства; Grand Prix фестиваля «Кинотавр» за лучшую мужскую роль; Профессиональная кинематографическая премия "Ника" за лучшую мужскую роль; Приз за лучшую мужскую роль на международном кинофестивале "Балтийская жемчужина" (1997г.); Российская независимая премия "Триумф" - за выдающийся вклад в отечественную культуру (1996г.); Приз "Золотой Овен" по итогам года -"Универсальному актёру - лидеру кинематографического поколения" (1996г.).
За роль в фильме «Сибирский цирюльник» (1999г.) - Государственная премия России в области киноискусства.

Награды за роли в театре:
За роль в спектакле «Калигула» (1990г.) - премия и диплом Фестиваля «Московские сезоны»;
За роль в спектакле «Когда она танцевала» (1991г.) - Премия Британской Академии Театральных Искусств имени Лоуренса Оливье за 1992 год.

В 2003 году за большие заслуги в области искусства Указом Президента РФ Меньшикову Олегу Евгеньевичу присвоено почетное звание "Народный артист Российской Федерации".
В 2004 году Олег Меньшиков получил одну из главных французских наград в области искусства - правительственный орден "Академические пальмы".